La paroisse est fondée le 28 mai 1963 et M. l'abbé Gaston Croteau est nommé curé fondateur.  La chapelle du Séminaire de Mazenod  (maintenant l'école Franco-Cité) sur la rue Smyth est mise à la disposition de la paroisse pour les messes dominicales.  À la fin de juillet 1963, on achète un terrain à l'angle des rues Arch et Canterbury en vue de la construction de l'église.

La nouvelle église, dont la conception architecturale est d'un paroissien, Gérard Sincennes, est bientôt terminée et bénie en 1965.  Au cours des sept années suivantes, la paroisse passe de 300 à 1300 foyers catholiques francophones. On décide alors de la subdiviser en cinq secteurs selon les zones scolaires de l'époque:  Sainte-Geneviève, Sainte-Marguerite-Bourgeois, Saint-Luc, Cardinal-Léger et Marius-Barbeau.  La messe dominicale est célébrée dans chacun des secteurs (sauf Cardinal-Léger).

Le 29 mai 1988, alors que la paroisse célèbre ses 25 années d'existence, l'église est consacrée par Mgr Joseph-Aurèle Plourde, archevêque.  En 2013, le 50e anniversaire de la paroisse est souligné par l'installation d'un carillon.   

Depuis le début des années 2000, le réaménagement des paroisses du diocèse entraîne une collaboration entre les paroisses Saint-Thomas-d'Aquin, la Nativité et Sainte-Geneviève, et en 2008, les trois paroisses forment l'Unité pastorale Paul VI, desservie par une seule équipe de prêtres.

À l'automne 2020, la fermeture au culte de l'église St-Thomas d'Aquin voit l'arrivée à Ste-Geneviève de la majorité des paroissiens de St-Thomas d'Aquin.

Voici la liste des curés et administrateurs de la paroisse:

La paroisse Ste-Geneviève